Nace en el período 200, cuando las pequeñas fábricas artesanales para la construcción de barcos, se unieron en un sólo complejo.
La producción fue extremamente importante para Venecia y la historia de la Serenissima. La república conquistó los mares y combatió a los enemigos, gracias al sostengo de los astilleros que proveyeron las embarcaciones de manera contínua. Los operarios habitaban en los terrenos de las fábricas y entre ellos habían muchos extranjeros. Eran muchísimos para la época, casi cinco mil, pero la producción avanzaba velozmente y el enorme astillero podía entregar hasta dos embarcaciones al día. Además de la construcción de barcos, el Arsenal, desarrolló nuevas armas de fuego, empezando por lo que podría considerarse los primeros cañones: las bombardas en el 1370.
La puerta principal del Arsenal, la Porta Magna, fue construida en 1460, siendo la primera estructura neoclásica de ciudad de la laguna. Más allá de su uso militar, el Arsenal, alberga un centro de investigación y otro de preservación de barcos históricos. También, es usado como centro de exhibición durante la Bienal de Venecia.